В 1966 году, в Университете штата Юта, Нолан Бушнелл впервые увидел игру Spacewar!. Он решил, что игра имеет коммерческий потенциал в виде монетного игрового автомата, и несколько лет спустя он и Тед Дабни работали над вычислительным устройством, с которым можно было играть на чёрно-белом телевизоре в режиме одного игрока, которому нужно было стрелять в два летающих НЛО. В результате, этот игровой автомат был выпущен компанией Nutting Associates под названием Computer Space. Первоначально игра была установлена в рамках собственного рынка компании — прежде всего, в барах, и не имела особенного успеха. Бушнелл считал, что игра оказалась слишком сложной для среднего (возможно, пьяного) клиента и он начал поиск новых идей.

Бушнелл покинул Nutting Associates, чтобы вместе с Тедом Дабни создать новую компанию — Syzygy. Вскоре они наняли Аллана Алкорна в качестве первого инженера-проектировщика. Первая игра должна была стать автомобильной, но эта идея казалась слишком сложной. В мае 1972 года Нолан увидел демонстрацию Magnavox Odyssey, в которую входила игра, похожая на теннис. Он решил, что Alan должен разработать аркадную версию этой игры, которая будет названа «Pong».

Когда в июне того же года фирма готовилась к акционированию, обнаружилось что имя Syzygy (Сизигия, астрономический термин) в Калифорнии уже существует. Бушнелл выписал несколько терминов, взятых из игры го, и в итоге выбрал слово атари, которое в контексте го означает камень или группу камней, над которой нависла угроза захвата соперником. Кроме того, имя Atari безусловно намного более запоминаемо и легче произносится чем Syzygy. Atari стала публичной компанией 27 июня 1972 года в Калифорнии.

В ноябре 1972 года первый Pong был готов. Он состоял из чёрно-белого телевизора, особой аппаратуры, реализующей игру, и механизма приёма монет, в состав которого входила картонная коробка из-под молока, в которую падали монеты. Для теста автомат был установлен в одном из пабов города Грэсс-Вэлли (Калифорния), и скоро оказалось, что игра стала хитом. После того как переговоры о выпуске Pong, проведённые с несколькими компаниями, провалились, Бушнелл с Дабни решили выпускать игру своими силами, и Atari Inc. была основана в качестве разработчика и производителя монетных игровых автоматов.

В 1976 году компания была продана компании Warner Inc. за 28 миллионов долларов. Интересный факт: в 1970-е в Atari работал Стив Джобс, который позднее вместе со Стивом Возняком (Stephen Wozniak) основал фирму Apple.

В 1977 году Atari начал продажу игровой приставки VCS/Atari 2600 (Video Computer System), в которой игры можно было менять так как она использовала картриджи. Atari 2600 на несколько лет стала лидирующей игровой приставкой в США.

В 1979 году Atari начинает продажу 8-разрядных домашних компьютеров (Atari 400, 800, XL и XE).

В 1983 году разразился кризис на рынке компьютерных игр, и отделения компании Atari, занимавшиеся производством игровых консолей, были проданы Джеку Трэмиелу, так появилась Atari Corp.

Автоматы для игр выпускала Warner Inc. под маркой «Atari Games», и Джек Тремиел решил сосредоточиться на производстве компьютеров. В результате компания начала терять рынок игровых приставок.

В 1985 году Atari выпускает 16-разрядный персональный компьютер Atari ST.

В 1989 выпущена портативная игровая консоль Atari Lynx.

В 1992 году выпускает 32-разрядный персональный компьютер Atari Falcon. В 1993 выпускает игровую приставку Atari Jaguar. Однако эти продукты не стали популярны и фирма постепенно сошла с рынка, прекратив существование в 1996 году.

В октябре 2001 года французская компания Infogrames приобрела торговую марку Atari, а в мае 2003 года произвела ребрендинг — отказалась от использования своего имени в его пользу.